С 1990 г. работал в комитете по экономической реформе исполкома Ленсовета, а с 1991-го – в комитете по внешним связям мэрии Санкт-Петербурга, где прошел путь от начальника отдела до заместителя председателя. После поражения Собчака на выборах стал директором по развитию и инвестициям ОАО «Морской порт Санкт-Петербурга», а в 1999 г. – гендиректором ОАО «Балтийская трубопроводная система». Затем меньше года работал замминистра энергетики РФ, после чего был назначен на пост председателя правления «Газпрома».
С 1991 г. работал главой администрации Кировского района Санкт-Петербурга, затем перешел в мэрию города, где стал заместителем Собчака, а также возглавил комитет по социальным вопросам. С 1997-го являлся президентом футбольного клуба «Зенит», с 2003 г. – сенатором от правительства Санкт-Петербурга. Параллельно развивал карьеру футбольного функционера, возглавляя сначала Российскую премьер-лигу (2001), а затем Российский футбольный союз (2005). В 2008 г. был назначен министром спорта, туризма и молодежной политики РФ. Проработал на этом посту до 2016-го, пока не получил повышение до вице-премьера. После отставки правительства Медведева возглавил «ДОМ.РФ».